Прудский погост упомянут в письменных источниках под 1490 годом, когда отмечено знамение от иконы Святителя Николая. Церковь предположительно построена в XY веке. В 1881 году на деньги, собранные прихожанами, с левой стороны пристроен придел во имя Смоленской иконы Божией Матери, освящен 17 октября 1884 года. Церковь каменная, придел кирпичный. Колокольня также каменная, в одной связи с церковью, на ней было семь колоколов. Большой колокол перелит в 1892 году из бывшего большого колокола церковным старостой крестьянином Карпом Петровым на его средства. Колокол украшен тонкими бордюрами, между ними помещены изображения Смоленской иконы Божией Матери и Святителя Николая и надпись: «Сей колокол перелит при державе Государя Императора Александра III, при епископе Псковском и Порховском Гермогене, священнике Алексии Фаворском усердием церковного старосты Карпа Петрова из бывшего колокола, сооруженного усердием прихожан. Завод А.С. Лаврова г. Гатчина 1892г., 90п.». Второй и третий колокола весили по 7 п. каждый, четвертый колокол весил 7 п. 9 ф., пятый - 4п. 1 ф., шестой - 1 п. 27 ф. и седьмой колокол - 34 ф. Из последних четырех колоколов два были перелиты в 1887 году из старых колоколов, а два малых колокола пожертвованы крестьянами села Андрейково Карпом Петровым, Федором Матвеевым и крестьянином деревни Савино Георгием Яковлевым. Престолов в церкви два, главный - во имя Святителя и Чудотворца Николая, в приделе - во имя Смоленской иконы Божией Матери. Вокруг церкви располагалось кладбище.

В приходе были две деревянные часовни: в деревне Ерши - во имя Преображения Господня, в деревне Апросьево - во имя Богоотец Иоакима и Анны. Построены они жителями этих деревень.

Приходского попечительства, богадельни и больницы при церкви не было. Церковно-приходская школа учреждена в 1897 году в погосте на средства прихожан, казны и церкви. В 1914 году в ней обучались 43 ученика. В приходе находились две земские школы: в селе Андрейково, её в 1914 году посещали 45 детей, и Ершовская в деревне Цивики, её в 1914 году посещали 72 ученика.

В 1807 году прихожан было 2750 человек, в 1900 году - 3029.

Селение Пруды в довоенное время переименовано в Красные Пруды, ныне Псковского района. В 20-е годы ХХ века в погосте возникла группа приверженцев «живой церкви». Советская власть поддерживала приверженцев раскольнических течений в Православии, в отличие от «тихоновцев», т.е. тех, кто был верен Патриарху Тихону, Православию. «Живоцерковники» стали выдвигать требование о передаче им части Никольской церкви. Они обратились с жалобой в Псковский губисполком, который 13 сентября 1926 года обязал административный отдел предоставить верующим «живой церкви» часть Никольской церкви в соответствии с разъяснениями НКЮ по данному вопросу. Административный отдел обратился в губисполком за разрешением расторгнуть договор с верующими об использовании церковного здания, заключенный в ноябре 1922 года. В этом договоре было сказано, что верующие приняли от Прудского исполкома «в бессрочное бесплатное пользование находившуюся в селении Пруды церковь во имя Николая Чудотворца, богослужебное здание с богослужебными предметами». Прихожане обязывались беречь «народное достояние», принимали на себя ответственность за его сохранность. Со стороны верующих договор подписали председатель церковного совета Александров, члены церковного совета Сергей Гаврилов (д. Пруды), И. Виноградов (д. Меленка), И. Ефимов (д. Валуево), Е. Иванов (д. Савино), Дмитриев (д. Иваново) и еще 6 человек. 7 февраля 1927 года губисполком разрешил расторгнуть договор с верующими и заключить два договора на церковь, чтобы дать возможность и «живоцерковникам» пользоваться церковью. В постановлении оговаривалось, что каждая группа верующих должна иметь помещение, соответствующее ее численности. Ранее, 4 января 1927 года, управление милиции Псковского уезда составило «Протокол о происшествии», в котором сказано, что священник «старого направления» М. Стефановский «категорически отказался следовать в церковь и произвести раздел имущества». Одновременно с протоколом представлен «Меморандум на священника Краснопрудской церкви Вехновского», составленный 26 января 1927 года. В «Меморандуме» было сказано, что «Священник Вехновский - ярый обновленец икон. Тихоновец по религиозному течению. Чествует бывшего епископа Варлаама, ... политически весьма неблагонадёжен». Отмечалось, что сын священника Александра Вехновского Николай служил у белых, находится за границей, где и другие его два сына - Василий и Владимир. Священник «держит связь с кулаком Иудиным из деревни Лыткино», у которого тоже сын служил у белых, что они переписываются с сыновьями. Староста церкви Константин Зелинский тоже служил у белых. Священник Вехновский категорически отказался впустить в церковь «обновленцев», ему помогали Тимофей Спиридонов (д. Меленка), его жена Ксения Нефедова, Андрей Терентьев, псаломщик Александр Михеев (д. Варварино). В ночь с 7 на 8 января 1927 года Зелинский Фёдор, Зелинский Константин (д. Зелино), Сергей Гаврилов (д. Красные Пруды), Степан Иудин (председатель сельсовета) и его брат Михаил Петров ездили по деревням и говорили, что коммунисты отбирают церковь, собирали подписи в её защиту. «У Иудина было обновление икон, за что он судился». При этом указаны фамилии граждан, которые могли подтвердить факты «Меморандума». Как сказано в «Меморандуме», отказ «тихоновцев» разделить церковь «вызван контрреволюционной пропагандой со стороны священника Краснопрудской церкви Вехновского, членов ныне действующего церковного совета и других лиц, подписавших договор на пользование храмом». В настоящее время не выявлены сведения о дальнейшей судьбе священников Александра Вехновского и М. Стефановского, видимо, они были репрессированы. Судьбы их преемников сложились трагически. Священник Петр Дмитриевич Паршин родился в 1889 году в деревне Сигорицы Псковского района, русский. Он арестован 28 ноября 1937 года. Особой «тройкой» УНКВД Ленинградской области 15 декабря 1937 года приговорен к расстрелу, расстрелян 18 декабря 1937 года. Псаломщик Петр Никифорович Никифоров родился в 1879 году в деревне Рудино Псковского района, там же и проживал, русский. Был арестован 30 ноября 1937 года, по приговору Особой «тройки» УНКВД Ленинградской области расстрелян 18 декабря 1937 года.

Уроженец деревни Пруды священник Петр Викторович Невдачин в 1928 году осужден особым совещанием при ОГПУ на 3 года высылки в Сибирь. Дальнейшая его судьба неизвестна.

Церковь взорвана немецкими оккупантами 17 января 1944 года. Ныне - селение Красные Пруды Псковского района.