Известно, что церковь на этом месте была построена в 1715 году, она сгорела во время пожара 1850 года. По указу Псковской духовной консистории от 26 июня 1852 года на её месте в 1853 году построена новая деревянная церковь, которая сгорела 6 апреля 1914 года. Во время пожаров сгорели все церковные документы. Прихожанами построена новая кирпичная церковь и освящена 2 августа 1917 года. Престол в церкви один.

В приходе были две деревянные часовни: в селениях Подмошницы и Красная Горка. Часовни построены жителями этих и соседних деревень по причине трудностей в сообщении с приходской церковью.

Церковно-приходское попечительство открыто в соответствии с резолюцией Высокопреосвященнейшего Арсения от 7 мая 1910 года. Богадельни, церковно-приходской школы при церкви не было. В приходе действовали две земские школы. В деревне Кулье школа учреждена в 1869 году, в деревне Киршино - в 1913 году.

В 1808 году в приходе было 1812 прихожан, в 1900 году - 2119 прихожан. В 1901 году в селении Кулье открылось первое в Псковской губернии крестьянское потребительское общество. Оно было задумано и осуществлено самими крестьянами. Членами общества состояли 38 человек.

До 23 февраля 1917 года священником служил Василий Рудаков, должность псаломщика была вакантной. С 24 марта 1917 года священником был Василий Шамардин. Он был назначен после окончания Псковской духовной семинарии, служил в погосте Кулье до 15 июля 1917 года.

В соответствии с Тартуским договором 1920 года погост Кулье входил в состав Эстонской Республики. До 1935 года приход был смешанным, в 1934 году в нем числилось 2507 прихожан, из которых 381 были народности сету. После реформы Эстонского правительства 1935 года приход стал чисто русским, в 1938 году в нем числилось 25178 прихожан. Увеличение числа прихожан произошло за счет русских из прихода Верхоустье (Вярска). В 1944 году погост (село) возвращен в состав Российской Федерации, включен в состав Псковской области. Церковь действующая.