Погост расположен на одноименном острове, который находится у северо-западного берега Псковского озера в Шартовском заливе. Это самый большой остров Псковско-Чудского водоёма. Название острова произошло от речки Колпино (ныне Вярска). Традиционное занятие местных жителей - рыболовство.

Дата строительства церкви неизвестна. Первое упоминание об острове и находящемся на нем храме относится к 1463 году. В «Псковской летописи» сказано: «И псковичи, возвратившиеся на тую же нощь, и приидоша тамо по рану, и узреша, что немцы жгут по нашей волости и воюют... И посадники псковския и псковичи удариша на немцы на Колпиной реце против церкви, не стоя ни часу, передовые люди Псковского полка, и бысть ту сеча велика...». Устное предание связывает строительство церкви с именем царя Ивана Васильевича Грозного. Согласно преданию, «указанный самим царем путь для завоевания Лифляндии чрез топи и леса, места, не известные неприятелю, проторен был тогда чрез Колпинский остров. Во время похода сам царь был в церкви, и пожертвовал оный участок земли на свечу Всемилостивому Спасу. ... С этого острова царь и войско во всем вооружении переправились вплавь через реку». В клировых ведомостях за 1790-1816 годы указано, что построена церковь самим Иваном Васильевичем на основании надписи на большом колоколе. В 1847 году «по причине ветхости церковного свода и шеи был наложен деревянный штучный накат и оштукатурен, а вместо бывшей каменной шеи устроена деревянная по прежнему фасаду. В 1857 году по тесноте и ветхости церковного притвора пристроен новый, согласно составленному строительной комиссией фасаду, покрытый тесом». В 1874 году построена колокольня вместо прежней ветхой. Церковь каменная. Колокольня также каменная, в связи с храмом, на ней четыре колокола. На большом колоколе надписи: «Лета 7066 месяца октября в 18 день слит на память Св. Апостола Луки ко храму Господа Бога и Спаса Нашего Иисуса Христа в Колпинское при державе царствия Благочестивого Царя и Государя великого Князя Ивана Васильевича и при архиепископе Великого Новгорода и Пскова Пимене и при священнике Ермоле и при детях боярских Колпинской губы Иване Борисове сыне». Надпись на втором колоколе: «Онисимова сына и при старосте волостном Антоне делатели псковичи». Два других колокола без надписи. Вес на всех колоколах не обозначен. Престол в церкви один. При церкви находится кладбище.

Приходского попечительства и богадельни при церкви не было. Церковно-приходская школа открыта в 1905 году, содержалась за счет церкви. В 1898 году открыта земская школа в деревне Выбовка, другая земская школа открыта в 1911 году в деревне Томасова Гора. В приходе пять часовен, все деревянные, в деревнях Клавшино, Томасова Гора, Выбовка, Шартово, Немоево.

В 1900 году в приходе было 1943 прихожанина. В соответствии с Тартуским договором 1920 года селение Колпино входило в состав Эстонской Республики. В 1944 году Колпино возвращено в состав Российской Федерации, включено в состав Печорского района Псковской области. В 1946 году зарегистрирована религиозная община Спасо-Преображенской церкви. Решением облисполкома от 19 октября 1961 года № 398 религиозная община была снята с регистрации «из-за низкой посещаемости», церковь закрыта. 1 октября 1990 года вновь были зарегистрированы исполнительный орган и ревизионная комиссия Спасо-Преображенской церкви села Колпино. Ныне церковь действующая.