До 1303 года место, где находится церковь, Городище, занимала крепость. Здесь, по преданию, находилась резиденция князя Трувора. Недалеко от церкви, на кладбище, стоит Труворов крест; согласно легенде, под ним похоронен легендарный князь. Крест установлен в XIY-XY веках. Рядом с крестом лежат две каменные плиты с высеченными на них геометрическими фигурами. На берегу озера находятся целебные Словенские ключи - источник Двенадцати апостолов. В 1303 году крепость перенесена на Жеравью гору, где сохранилась до наших дней. Городище было использовано для Николаевского мужского монастыря, который в 1585 году был приписан к Псково-Печерскому монастырю. Существующая церковь основана в XYI веке и перестроена в XYII-XYIII веках. В церкви был четырехъярусный иконостас. Церковь каменная, в одной связи со звонницей. Престол в церкви один. В 1804 году было 766 прихожан обоего пола. В 1831 году церковь приписана к изборской церкви Рождества Пресвятой Богородицы. В церковь Рождества Пресвятой Богородицы перемещены причт и приход. С 1831 года в церкви не совершались постоянные богослужения.

На звоннице было три колокола без обозначения веса и без надписей. Предположительно, в большем колоколе было более 10 пудов. При церкви находилось кладбище для прихожан всех изборских церквей. Немного поодаль находится еще одно кладбище, не очень древнее. Кладбищенские ворота и ограда сложены из плитняка в 1872 году.

В соответствии с Тартуским договором 1920 года Изборск входил в состав Эстонской Республики.

Богослужения в храме совершались в Вербное воскресенье, в первый день Пасхи, в день поминовения усопших во вторник на второй неделе после Пасхи (в Радуницу), 9 (22) мая, весною, в день отхода Печерского крестного хода, в пятницу перед 20 июля (2 августа), 20 июля (2 августа) и осенью, в день отхода Печерского крестного хода.

В 1944 году Изборск возвращен в состав Российской Федерации, включен в состав Псковской области. В годы Великой Отечественной войны снарядом выбит угол цоколя на северо-восточной стене. В 1949 году Городищенская церковь капитально отремонтирована, закрыта после 1950 года. Последним настоятелем церкви был священник церкви Рождества Пресвятой Богородицы Иван Дмитриевич Панов.